Vào tháng 2 năm 2009, anh ấy đã đăng một bài về sự phát triển bóng đá trẻ cho Tromsø IL và khu vực Bắc Na Uy.[5] Vào ngày 9 tháng 11 năm 2010, Dempsey gia nhập Molde dưới triều đại Ole Gunnar Solskjær.[6] Ông theo Solskjær đến Cardiff City vào tháng 1 năm 2014 để đảm nhận công việc nhân viên phòng hậu trường mới sau khi sa thải Malky Mackay.[7]

Haugesund

Năm 2016, Dempsey làm nhà quản lý bóng đá của FK Haugesund, tiếp nhận chức vụ này bởi Jostein Grindhaug bị sa thải sau mùa giải 2015. Dempsey đã từ chức nhà quản lý của Haugesund vào ngày 14 tháng 7 năm 2016.[8]

Djurgården

Vào tháng 8 năm 2016, Dempsey trở thành nhà quản lý bóng đá của đội bóng hàng đầu Thụy Điển đó là Djurgården.[9]

Trở lại Molde

Vào ngày 29 tháng 12 năm 2016, Molde thông báo rằng Dempsey đã trở lại câu lạc bộ như một trợ lý giám đốc, làm việc cùng với Erling Moe, trong một hợp đồng có thời hạn là 2 năm rưỡi.[10]

Start

Vào ngày 1 tháng 12 năm 2017, Dempsey được bổ nhiệm làm nhà quản lý của Start[11]Vào ngày 18 tháng 5 năm 2018, Dempsey đã bị sa thải bởi Start do kết quả kém.[12]

Kongsvinger

Dempsey được công bố là nhà quản lý mới của câu lạc bộ hạng 2 Na Uy là Kongsvinger on ngày 11 tháng 6 năm 2018.vào ngày 11 tháng 6 năm 2018.[13]

Manchester United

Dempsey gia nhập Manchester United sau sự ra đi của Jose Mourinho vào tháng 12 năm 2018 với tư cách là một huấn luyện viên đội 1 dưới quyền của Ole Gunnar Solskjær, đảm nhận vai trò huấn luyện viên kỹ thuật. Vào năm 2019 trong khi Manchester United đang trong chuyến du đấu tới nước Úc trước mùa giải của họ, Dempsey đã bị ốm và phải nhập viện. Sau đó, anh ấy đã nghỉ việc trong vài tháng tới trước khi trở lại vai trò của mình vào tháng 12 năm 2019.